Fossil Focus: Ediacaran Biota

av Frances S. Dunn*1 och Alex G. Liu2

Introduktion:

Ediacaranperioden, från 635 miljoner till 541 miljoner år sedan, var en tid av enorma geologiska och evolutionära förändringar. Den bevittnade övergången från ett ishusklimat, upplösningen av en superkontinent (Rodinia) och sammansättningen av en annan (Gondwana), ett stort meteoritnedslag (Acraman-händelsen) och oöverträffade förändringar i den globala havskemin som innefattade en betydande ökning av syrekoncentrationerna (Fig. 1A). Stenar från Ediacaran registrerar också uppkomsten av en mångsidig (artrik) grupp av stora, morfologiskt komplexa livsformer: den Ediacaranska biota. Dessa organismer var globalt rikligt förekommande från cirka 571 miljoner till 541 miljoner år sedan. För våra moderna ögon ser många fossil från Ediacaran konstiga och obekanta ut, och de har förbryllat paleontologer i årtionden. Att bestämma dessa organismers position i livets träd är en av de största olösta utmaningarna inom paleobiologin.

Under många år tycktes bevisen från fossilregistret tyda på att djuren dök upp plötsligt (geologiskt sett) i en händelse som kallades den kambriska explosionen. Små skalfossil, exotiska ryggradslösa djur med mjuka kroppar, trilobiter och rikliga hålor har alla sina första framträdanden i lager av bergarter från den kambriska perioden, vilket tyder på att djurlivet utvecklades och snabbt diversifierades mellan 540 miljoner och 520 miljoner år sedan. Även om händelserna i det tidiga kambrium otvivelaktigt är relevanta för vår förståelse av djurgruppernas diversifiering, görs viktiga upptäckter om deras ursprung längre tillbaka i tiden, i Ediacaranperioden. Ediacaran innehåller bevis för ett antal viktiga evolutionära milstolpar, bland annat fossiler som anses utgöra bevis för den första djurrörelsen, biomineralisering (bildandet av hårda skal eller spikler), rovdrift och rev. De kanske mest ökända fossilerna från Ediacaran är dock fossilerna från Ediacaran biota.

Fossilerna från Ediacaran biota bevarar ett register över stora (upp till 2 meter), biologiskt komplexa, mestadels mjukladdade organismer, och finns oftast som avtryck av deras yttre ytor. Studiet av fossiler från Ediacaran har haft en relativt kort historia. Det var först på 1950-talet som det bekräftades att de var äldre än kambriska, och det ediakariska systemet som de nu hänförs till definierades formellt först 2004. Det är viktigt att notera att deras ofta ovanliga kroppsplanering innebär att till och med mycket grundläggande frågor, t.ex. ”Vilka var de ediacariska biota?”, fortfarande är kontroversiella. Vi måste besvara sådana frågor om vi ska kunna förstå djurens tidiga utveckling och, mer allmänt, diversifieringen och utvecklingen av det flercelliga livet. I den här artikeln kommer vi att kortfattat beskriva vad vi menar med biota från Ediacaran, titta på tidigare förslag om vad de sannolikt har varit och sammanfatta de senaste tankarna om hur deras uppkomst och (skenbara) försvinnande i fossilregistret kan relateras till geologiska händelser.

Introduktion av Ediacaran macrobiota:

Mellan 1840- och 1870-talen hittades intressanta avtryck i England och Newfoundland, Kanada, på bäddplan som föregick kända kambriumfossiler (fig. 2B-C). Det var oklart för deras upptäckare om dessa ofta cirkulära strukturer verkligen var rester av levande organismer eller om de var resultatet av orelaterade sedimentära processer. Den allmänt spridda uppfattningen på den tiden var att det inte fanns något liv före kambriskan; äldre bergarter kallades azoiska, vilket betyder ”utan liv”, och de kända fossilregistren tydde starkt på att livet exploderade från ingenstans i en häpnadsväckande mångfald av former under tidig kambriskan, för cirka 520 miljoner år sedan. Detta paradigm avskräckte de tidiga upptäckarna från att på allvar överväga att deras intryck kunde ha ett biologiskt ursprung, men motsade den långa härstamning av komplext liv som förutsades av Darwins teori om evolution genom naturligt urval. På 1930- och 1940-talen hittades en rad mer komplexa avtryck i Ryssland, Namibia och södra Australien. Även om det stod klart att dessa fossil uppvisade biologiska kvarlevor kunde deras faktiska ålder inte bestämmas. Det ryska materialet låg i sediment som tidigare hade kartlagts som från den devoniska perioden (419 miljoner till 359 miljoner år sedan), medan man i Australien inte kunde utesluta att fossilerna tillhörde det lägsta kambrium.

Situationen förändrades 1957 i och med upptäckten och publiceringen av ett fjärilsliknande fossil vid namn Charnia masoni (fig. 2A), som hittades på en bäddplan i England som bevisligen var äldre än kambriskan. Likheterna mellan Charnia och vissa australiensiska och ryska fossil (särskilt andra fjärilsliknande former) gjorde det möjligt för paleontologerna att erkänna att globalt spridda samhällen av mjukkroppsorganismer hade funnits och frodats långt före den berömda kambriska explosionen, vilket bekräftade Darwins förutsägelser. Organismerna kallades kollektivt Ediacara biota, efter Ediacara Hills i södra Australien, där några av exemplaren hade upptäckts.

Sedan dessa tidiga upptäckter har medlemmar av Ediacara biota hittats över hela världen (fig. 1B). De har fått sällskap av en mängd andra fossil från den sena Ediacaran som inte hittats på den ursprungliga Ediacara-platsen och som inte representerar resterna av ursprungligen mjukkroppade organismer. Som ett resultat av detta har ”Ediacara biota” blivit en mindre tydlig term, och i den här artikeln använder vi ”Ediacaran macrobiota” för att hänvisa till alla stora fossil av sen ediacaransk ålder, mjukkroppade eller andra. Ytterligare förvirring har uppstått på grund av att olika forskargrupper tidigare har använt olika system för att kategorisera bergarter av eddiakarisk ålder (t.ex. det siniska systemet i Kina och det ryska vendiska systemet). Dessa system korrelerade inte exakt med varandra, men beslutet 2004 att använda Ediacaran System som det internationellt överenskomna systemet har i stort sett löst denna fråga.

Innan vi koncentrerar oss på makrofossil från Ediacaran betonar vi att livet redan hade uppnått en avsevärd mångfald långt före deras uppkomst. Förutom ett prekambriskt register över mikrober (inklusive stromatoliter, tromboliter och mikrobiella mattor) som sträcker sig över cirka 3 miljarder år, tyder fossiler från den kryogeniska perioden (720 miljoner till 635 miljoner år sedan) och den toniska perioden (~1 miljard till 720 miljoner år sedan) på att grupper som foraminifera, amöbor och rödalger fanns från cirka 700 miljoner till 800 miljoner år sedan. Det finns eukaryota embryon från Doushantuoformationen i Kina för cirka 600 miljoner år sedan (som vissa forskare hävdar är djur), tillsammans med mikrofossiler av akritarker och alger. Kort sagt skulle de ediacariska makroorganismerna ha delat haven med en mängd andra livsformer och representerar bara en komponent i en mångsidig och komplex biosfär.

De äldsta ediacariska makrofossilerna kan tillhöra den lantiska biota som finns i Kina. Här förenas grupper av stora alger som är några centimeter långa med koniska organismer med ”tentakelliknande” strukturer (t.ex. Lantianella, fig. 3), som har jämförts med nässelpolyper. Lantian-fossilerna kan vara så gamla som 600 miljoner år, men deras ålder har ännu inte fastställts exakt, och de kan ha varit yngre. Fossilerna från den så kallade Avaloniska biota, från Storbritannien och Newfoundland, sägs därför ofta dokumentera de äldsta samhällena av olika makroskopiska (tillräckligt stora för att kunna ses utan mikroskop) komplexa organismer, som dök upp i fossilregistret för cirka 571 miljoner år sedan. Den stora majoriteten av de avaloniska organismerna hade mjuka kroppar, var frondliknande till formen och levde ett stationärt liv förankrade på havsbotten (fig. 4). De levde i mörker i djuphavsmiljöer, antingen liggande på sedimentet eller upphöjda i vattenpelaren. De frondliknande formerna, inklusive Charnia och Fractofusus (fig. 2A, 4D), dominerar fossilsamlingar från Ediacaran som sträcker sig över nästan 20 miljoner år, med endast några få icke-frondliknande grupper som sällskap (inklusive den triangulära formen Thectardis, fig. 4A). Inga Ediacaranfransar har ännu övertygande identifierats som djur, men sällsynta spårfossil (fig. 5A) och avtryck av icke-fransliknande organismer (t.ex. Haootia, fig. 4C) kan antyda förekomsten av tidiga djur.

Omkring 560 miljoner år sedan ser vi en kraftig ökning av den uppenbara mångfalden av makrofossil från Ediacaran över hela världen. Fransarna blir mindre varierande, men får sällskap av en mängd nya former, inklusive tårformade organismer som Parvancorina (fig. 6B), ”segmenterade” former som Spriggina (fig. 6C) och cirkulära former som den tri-radiella Tribrachidium (fig. 7B). Dessa organismer levde i grunda hav, och i dag finns de mest frekventa i södra Australien och Vita havet i Ryssland. De omfattar ett antal grupper som tidigare har tolkats (med varierande grad av säkerhet) som tidiga djur, t.ex. Arkarua (tagghudingar), Eoandromeda (ctenophorer) och den tungvrickande Palaeophragmodictya (jämförd med svampar; fig. 7C). Viktigt är att vissa av dessa organismer, som Dickinsonia (fig. 6A, 8A) och Kimberella (fig. 6D, 8C), ofta hittas i närheten av spårfossil som möjligen har skapats genom förflyttning och födointag (fig. 5E), vilket är två viktiga djurkännetecken. Andra spårfossil av liknande ålder dokumenterar små organismers förflyttning under mikrobiella mattor (fig. 5B), och eventuellt (från Sibirien) även vertikal grävning och sedimentblandning (fig. 5D). Makroalger (t.ex. Flabellophyton; Fig. 9A) förekommer också i dessa grunda marina miljöer, tillsammans med en mängd stora rörformiga organismer, ofta bestående av ringliknande segment, av vilka vissa kan ha reproducerat sig sexuellt (t.ex. Funisia; Fig. 7A).

Biota från Vita havet/Australien fanns kvar fram till för cirka 550 miljoner år sedan och utgör toppen av den makroskopiska mångfalden i Ediacaran. Därefter minskar antalet grupper med mjuka kroppar i Ediacaran-samlingar över hela världen. Säckformade organismer som verkar ha levt i havsbottnens sediment, såsom Pteridinium och Ernietta, blir de vanligaste mjukdjursgrupperna, men dessa bisarra organismer hade mycket ovanliga kroppsplaner och bestod av uppradade rör som kan ha fyllts med sand under livet (fig. 10). Rörformiga fossil förblev vanliga (t.ex. Wutubus och Corumbella; fig. 11). De kanske mest slående nykomlingarna var biomineraliserande organismer med kalciumkarbonatskelett, som Cloudina (fig. 11B) och Namacalathus. Dessa organismer byggde de tidigaste reven. En del Cloudina har också hittats med hål i sina skal, vilket möjligen tyder på att de var bytesdjur.

Tillsammantaget tyder makrofossilregistret från Ediacaran på att många viktiga ekologiska och fysiologiska innovationer som skulle forma ekosystemen under den fanerozoiska eon (från 541 miljoner år sedan fram till nutid), t.ex. rovdrift, förflyttning, revbygge och kanske till och med bioturbation, redan hade utvecklats i början av kambrisk tid. Även om vi hindras av begränsningarna i fossilregistret och av otillräcklig kunskap om åldern på många av de fossila platserna från Ediacaran, gör forskarna framsteg när det gäller att ta itu med frågor om de mönster och processer som styrde fördelningen av organismer från Ediacaran i tid och rum. En mer grundläggande fråga kvarstår dock: vilken typ av organismer var de ediacara makrobiota?

Resolving the biological affinities of the Ediacaran macrobiota:

När de först beskrevs på 1960- och 1970-talen betraktades medlemmarna av den ursprungliga Ediacara-biota till stor del som uråldriga djur. Många frondliknande grupper jämfördes med sjöpennor (en form av mjukkorall). Dickinsonia och Spriggina ansågs vara annelidmaskar, och en mängd cirkulära avtryck (som nu erkänns vara förankringsstrukturer som fäste Ediacaras fransar till sedimentet) tolkades som maneter. Dessa åsikter kulminerade i Martin Glaessners bok The Dawn of Animal Life från 1985. Paläontologer som Hans Pflug, Mikhail Fedonkin och Dolf Seilacher hade dock redan på 1970- och 1980-talen börjat ifrågasätta om de ediacariska fossilerna verkligen registrerade avtryck av varelser som tillhörde existerande djurgrupper. De föreslog att många medlemmar av den mjukkroppsliga makrobiota från Ediacaran kan ha varit närmare besläktade med varandra än med någon av de organismgrupper som lever i dag. Seilacher drev detta argument längst och rekonstruerade organismer som Charnia, Dickinsonia och Tribrachidium som bestående av modulära, självreproducerande enheter och placerade dem i en egen utdöd klunga, Vendozoa. Denna idé stimulerade intresset för fossilerna och ledde till en lång rad andra förslag, bland annat att organismerna kunde ha varit svampar, protister, bakteriekolonier eller (mest tveksamt) lavar, snarare än djur eller vendozoer. Som ett resultat av detta kan diskussionen om Ediacaran-fossilerna för en icke-specialist verka extremt förvirrande och disharmonisk, men sedan millennieskiftet har det funnits en växande acceptans för att de mjukkroppsliga Ediacaran-makrobiota inte bör behandlas som en enda monofyletisk enhet, som alla härstammar från en gemensam förfader. Istället återspeglar biota en varierad grupp organismer som inkluderar kron- och stamgruppsmedlemmar från flera riken och fyler (se ruta 1), inklusive tidiga djur.

Ruta 1: Kron- eller stamgrupp?

Evolutionära relationer mellan organismer, både levande och utdöda, studeras som en del av en disciplin som kallas fylogenetik. Inom fylogenetiken försöker man identifiera besläktade biologiska grupper och konstruera ett livets träd med hjälp av antagandet att närbesläktade organismer bör vara mer lika varandra än mer avlägset besläktade grupper, eller taxa. Organismer med gemensamma drag, eller karaktärer, delas in i grupper som kallas klasser. Vargar och åsnor är till exempel båda täckta av päls och har bröstkörtlar (egenskaper som delas av alla däggdjur) och är därför närmare besläktade med varandra än vad de är med till exempel en snigel. Men om man följer trädet bakåt kommer vargar, åsnor och sniglar så småningom att ha gemensamma karaktärer och kan därför hänföras till samma klad (i det här fallet Animalia).

Vi använder en specifik terminologi för att beskriva förhållandet mellan ett fossilt taxon och levande organismer:

• Den ”krönta gruppen” består av den sista gemensamma förfadern för alla existerande (levande) medlemmar av en grupp, och alla dess ättlingar (av vilka många kommer att vara utdöda).
• ”Stamgruppen” består av utdöda släktskap som faller utanför krongruppen, men som anses vara närmare besläktade med den gruppen än alla andra.
• Om vi kombinerar de båda grupperna får vi ”den totala gruppen”: alla levande medlemmar av gruppen och alla fossila organismer som anses vara närmare besläktade med den gruppen än alla andra.

Dessa termer hjälper paleontologer att relatera länge döda organismer till existerande grupper. Var vi placerar ett fossil i en grupp beror på den kombination av karaktärer som det uppvisar. För att ligga i krongruppen måste en organism typiskt sett ha alla karaktärer som finns i den gruppen, eller vara känd för att en gång ha haft dem och sedan förlorat dem (”förlorat dem sekundärt”). Om en organism har några men inte alla tecken i en grupp kan det vara mer troligt att den hör hemma i stammen. Begreppet totalgrupp är särskilt användbart om vi vet att ett fossil tillhör en viss klad, men vi känner inte till relationerna mellan de bevarade grupperna tillräckligt väl för att kunna säga om fossilet hör hemma i kron- eller stamgruppen (figur 12).

Det är svårt att bestämma var de ediacariska makroorganismerna befinner sig i livets träd, eftersom de har få bevarade karaktärer som skulle kunna hjälpa oss att hänföra dem till någon särskild klad. Nya studier har föreslagit att många Ediacaran-makrofossil kan ha varit stamgruppsmedlemmar av olika djurfyler, eller till och med stamgruppsdjur.

Nya tekniker och tillvägagångssätt för att studera dessa organismer förbättrar snabbt vår kunskap om enskilda grupper. Dessa tekniker inkluderar tomografisk skanning, topografisk analys och laserskanning för bättre visualisering av morfologiska särdrag (se Video 1), samt moderna ekologiska och geokemiska metoder.

Video 1 – Digitalt återgiven karta över yttopografin hos frondosfossilet Fractofusus (originalexemplar från Mistaken Point Ecological Reserve, Newfoundland), producerad med hjälp av Alicona InfiniteFocus systemteknik med artighet av Joe Armstrong, Alicona UK Limited. Fossilerna har ofta en mycket låg ytrelief, så digital teknik som ytkartläggning, laserskanning eller polynomisk texturkartläggning är ofta ytterst värdefull för att forskarna ska kunna visualisera storleken, formen och de viktigaste egenskaperna hos de fossila avtrycken.

De fossil som kanske mest troligt registrerar djur från Ediacaran är den blötdjursliknande organismen Kimberella (fig. 6D, 8C) och Dickinsonia (även om dess exakta position i djurträdet är oklar, med förslag om att den skulle kunna vara en placozoan, ctenophore, cnidarian eller en bilaterian; fig. 6A, 8A). Flera rörformiga fossil, t.ex. Corumbella, har jämförts med nässeldjur, och några av de äldsta kandidatdjursfossilerna är: den möjliga staurozoen Haootia för cirka 560 miljoner år sedan, de potentiellt äldre fossilerna Lantianella och Xiuningella från Lantians biota och den betydligt äldre förmodade svampen Eocyathispongia för 600 miljoner år sedan. Spårfossil som sannolikt har bildats av djur (fig. 5), sannolika biomarkörer för svampar och förutsägelser från moderna DNA-analyser (molekylära klockor) stöder alla idén om att djur existerade före kambriskan, och det borde därför inte vara förvånande om många av de ediacariska makrobioterna visar sig vara djur. Det återstår dock mycket arbete för att bekräfta giltigheten av djur- och andra tolkningar, och som paleontologer måste vi tillhandahålla positiva och robusta bevis för att kunna fastställa dessa fossilers biologiska släktskap.

Varför uppträdde de ediakariska makrobioterna i det senaste prekambriska området?

Även om vi kan identifiera Ediacaran macrobiota på ett positivt sätt återstår frågor om hur organismerna levde, deras relationer till varandra, deras interaktioner inom sina ekosystem och deras inverkan på biosfären i stort. En bredare fråga med konsekvenser för jordsystemet i stort är varför de dök upp i fossilregistret för cirka 571 miljoner år sedan. Bergsregistret avslöjar en kortvarig istid, Gaskiers istid, bara några miljoner år innan de tidigaste Ediacaran macrobiota dyker upp i fossilregistret (fig. 1A), men detta kan inte ha varit en global händelse. Forskare har spekulerat i att en frigörelse från ishusförhållandena skulle ha smält isarna och släppt ut stora mängder näringsämnen i haven, vilket skulle ha gett stöd åt blomningar av mikrober som kallas cyanobakterier och utlöst en ökning av syrenivåerna i atmosfären. Syretillförseln i haven kan ha gjort det möjligt för djuren att trivas och diversifieras, men flera forskare ifrågasätter detta. Vissa tvivlar på att tidpunkten för syreökningen korrelerar med uppkomsten av de tidigaste djuren, och andra har föreslagit att förekomsten av djur i sig kan ha syresatt planeten. Aktuell forskning tyder på att stabiliteten i syrehalten kan ha varit viktigare för att skapa lämpliga förhållanden för evolutionen av komplext liv än hur mycket syre det faktiskt fanns. En alternativ, biologisk förklaring till uppkomsten av makrobiota i Ediacaran är en explosion av den genetiska mångfalden, inte nödvändigtvis på grund av att generna i sig diversifierades, utan på grund av att djuren utvecklade ett nytt genetiskt ”maskineri” som kontrollerade hur generna fungerade. Det är svårt att reda ut dessa faktorer, men det kommer att vara viktigt om vi ska kunna avgöra vad som ledde till att de ediacariska makrobioterna uppträdde när de gjorde det.

Det är också anmärkningsvärt att de ediacariska makrobioterna uppenbarligen försvann från bergarterna i början av kambrium, och att endast en handfull ediacariska ”överlevande” har beskrivits i kambrianska bergarter. Möjliga förklaringar till detta försvinnande har inkluderat: en utdöende händelse som orsakades av de första rovdjurens uppkomst och diversifiering, avlägsnande av unika förhållanden som gynnade fossilering av organismer med mjuka kroppar, och utkonkurrering av bättre anpassade organismer. Det sistnämnda scenariot har i hög grad påverkats av idén om ekosystemteknik – förändringen av en miljö genom organismers aktiviteter, t.ex. grävning eller återvinning av näringsämnen – vilket kan ha resulterat i avlägsnandet av mikrobiella mattor (en källa till föda och sedimentstabilitet för vissa av de ediacariska makroorganismerna). Denna ekosystemtekniska modell har nyligen fått stöd av storskaliga analyser av flera Ediacaran-lokaler och deras fossiler.

Sammanfattning:

Ediacaran-fossilerna registrerar otvivelaktigt viktiga steg i den eukaryotiska evolutionen, och tillsammans med de kambrianska fossilerna avslöjar de ett intervall av biologiska innovationer och diversifiering i en omfattning som saknar motstycke i jordens historia. Även om de exakta identiteterna för många av de ediakariska formerna fortfarande är svårdefinierade, förbättras vår förståelse av både enskilda organismer och större ekosystem i en anmärkningsvärd takt. Nya och spännande fossil upptäcks varje år, och många fler har ännu inte blivit formellt beskrivna och studerade. En fortsatt utvidgning av forskningen till att omfatta hela spektrumet av organismer från Ediacaran (snarare än bara en handfull ikoniska grupper) och till att använda nya tekniker och datamängder från andra geologiska och biologiska discipliner är vårt bästa hopp om att förstå dessa anmärkningsvärda fossilers verkliga plats i vår planets evolutionära historia.

Förslag till vidare läsning:

Budd, G. E. & Jensen S. A critical reappraisal of the fossil record of the bilaterian phyla. Biological Reviews 75, 253-295 (2000). DOI: 10.1111/j.1469-185X.1999.tb00046.x

Erwin, D. H. et al. The Cambrian conundrum: early divergence and later ecological success in the early history of animals. Science 334, 1091-1097 (2011). DOI: 10.1126/science.1206375

Fedonkin, M. A., Gehling, J. G., Grey, K., Narbonne, G. M. & Vickers-Rich, P. The Rise of Animals: Evolution and Diversification of the Kingdom Animalia. (Johns Hopkins University Press, 2007).

Glaessner, M. F. The Dawn of Animal Life: A Biohistorical Study. (Cambridge University Press, 1985).

Laflamme, M., Darroch, S. A. F., Tweedt, S. M., Peterson, K. J. & Erwin D. H. The end of the Ediacara biota: Utrotning, biotisk ersättning eller Cheshire Cat? Gondwana Research 23, 558-573 (2013). DOI: 10.1016/j.gr.2012.11.004

Liu, A. G. Framboidal pyritskrud bekräftar ”dödsmask”-modellen för mögelbevarande av mjukkroppsorganismer från Ediacaran. PALAIOS 31, 259-274 (2016). DOI: 10.2110/palo.2015.095

Narbonne, G. M., Xiao, S. & Shields, G. The Ediacaran Period. In: The Geologic Timescale. (eds Gradstein, F. M., Ogg, J. G., Schmitz, M. & Ogg, G.) 413-435 (2012).

1School of Earth Sciences, University of Bristol, Life Sciences Building, 24 Tyndall Avenue, Bristol, BS8 1TQ, UK.

2Department of Earth Sciences, University of Cambridge, Downing Street, Cambridge, CB2 3EQ, UK.