Fossil Focus: The Ediacaran Biota

por Frances S. Dunn*1 e Alex G. Liu2

Introduction:

O período Ediacaran, de 635 milhões para 541 milhões de anos atrás, foi um tempo de imensa mudança geológica e evolutiva. Testemunhou a transição de um clima de casa-gelo, a ruptura de um supercontinente (Rodínia) e a montagem de outro (Gondwana), um grande impacto meteorológico (o evento Acraman) e mudanças sem precedentes na química global dos oceanos que incluíram um aumento significativo nas concentrações de oxigênio (Fig. 1A). As rochas do Ediacaran também registam o aparecimento de um grupo diversificado (rico em espécies) de grandes formas de vida morfologicamente complexas: a biota do Ediacaran. Estes organismos eram globalmente abundantes de cerca de 571 milhões a 541 milhões de anos atrás. Aos nossos olhos modernos, muitos fósseis de Ediacaran parecem estranhos e desconhecidos, e têm confundido os paleontólogos há décadas. Determinar a posição destes organismos na árvore da vida é um dos maiores desafios não resolvidos em paleobiologia.

Por muitos anos, evidências do registro fóssil parecem indicar que os animais apareceram repentinamente (geologicamente falando) em um evento chamado de explosão Cambriana. Pequenos fósseis, invertebrados exóticos de corpo mole, trilobitas e cavernas abundantes, todos têm suas primeiras aparições em camadas de rocha do período Cambriano, sugerindo que a vida animal evoluiu e se diversificou rapidamente entre 540 milhões e 520 milhões de anos atrás. No entanto, embora os acontecimentos no início do Cambriano sejam sem dúvida relevantes para a nossa compreensão da diversificação dos grupos animais, grandes descobertas relacionadas com as suas origens estão a ser feitas mais atrás no tempo, no período Ediacaran. O Ediacaran contém evidências de uma série de marcos evolutivos importantes, incluindo fósseis que se pensa representarem evidências do primeiro movimento animal, biomineralização (a formação de conchas duras ou espículas), predação e recifes. Talvez os mais infames fósseis Ediacaran, no entanto, são os da biota Ediacaran.

Fósseis da biota Ediacaran preservam um registro de grandes (até 2 metros), biologicamente complexos, na maioria organismos de corpo mole, e são mais comumente encontrados como impressões de suas superfícies externas. O estudo dos fósseis de Ediacaran tem tido uma história relativamente breve. Foi apenas nos anos 50 que foi confirmado que eles eram mais antigos que o Cambriano, e o sistema Ediacaran ao qual eles estão agora atribuídos foi formalmente definido apenas em 2004. É importante notar que os seus planos corporais, muitas vezes incomuns, significam que mesmo questões muito básicas, como “o que eram a biota de Ediacaran”, ainda são controversas. Precisamos de responder a essas questões se quisermos compreender a evolução precoce dos animais e, mais amplamente, a diversificação e o desenvolvimento da vida multicelular. Este artigo irá descrever brevemente o que queremos dizer com a biota Ediacaran; olhar para as sugestões anteriores do que é provável que tenham sido; e resumir o pensamento mais recente sobre como o seu aparecimento e desaparecimento (aparente) no registo fóssil pode estar relacionado com eventos geológicos.

Introdução da macrobiota Ediacaran:

Entre as décadas de 1840 e 1870, impressões interessantes foram encontradas na Inglaterra e Newfoundland, Canadá, em aviões de cama que pré-datavam fósseis Cambrianos conhecidos (Fig. 2B-C). Não era claro para os seus descobridores se estas estruturas frequentemente circulares eram verdadeiramente restos de organismos vivos, ou se eram o resultado de processos sedimentares não relacionados. A opinião generalizada na época era que não havia vida antes do Cambriano; as rochas mais antigas eram chamadas de azóicas, significando ‘sem vida’, e o registro fóssil conhecido sugeria fortemente que a vida explodiu do nada em uma espantosa diversidade de formas durante o Cambriano Antigo, cerca de 520 milhões de anos atrás. Este paradigma desencorajou os primeiros descobridores de considerar seriamente que as suas impressões poderiam ter sido de origem biológica, mas contradisse a longa ancestralidade da vida complexa prevista pela teoria da evolução de Darwin pela seleção natural. Nas décadas de 1930 e 1940, uma série de impressões mais complexas foram encontradas na Rússia, Namíbia e Austrália do Sul. Embora fosse claro que estes fósseis registavam restos biológicos, a sua idade real não podia ser determinada. O material russo estava em sedimentos que tinham sido previamente mapeados como datando do período Devoniano (419 milhões a 359 milhões de anos atrás), enquanto que na Austrália, a possibilidade de que os fósseis pertencessem ao Cambriano mais baixo não podia ser descartada.

A situação mudou em 1957 com a descoberta e publicação de um fóssil parecido com samambaia chamado Charnia masoni (Fig. 2A), que foi encontrado em um avião de cama na Inglaterra que era comprovadamente mais velho que o Cambriano. As semelhanças entre Charnia e alguns fósseis australianos e russos (particularmente outras formas de samambaia) permitiram aos paleontólogos reconhecer que comunidades de organismos de corpo mole distribuídas globalmente tinham existido, e prosperaram, muito antes da famosa explosão Cambriana, vindicando as previsões de Darwin. Os organismos foram coletivamente chamados de Ediacara biota, depois do Ediacara Hills no Sul da Austrália, do qual alguns dos espécimes foram descobertos.

Desde essas descobertas iniciais, membros do Ediacara biota foram encontrados em todo o mundo (Fig. 1B). A eles se juntaram uma variedade de outros fósseis de Ediacaran posteriores que não são encontrados no local original de Ediacara, e não representam os restos de organismos originalmente de corpo mole. Como resultado, ‘Ediacara biota’ tornou-se um termo menos claro, e neste artigo usamos ‘Ediacaran macrobiota’ para nos referirmos a todos os grandes fósseis da era Ediacarana tardia, de corpo mole ou não. Surgiu uma maior confusão porque diferentes grupos de pesquisa utilizaram anteriormente sistemas diferentes para classificar as rochas da era Ediacaran (por exemplo, o Sistema Siniano na China e o Sistema Vendiano Russo). Esses sistemas não se correlacionavam precisamente entre si, mas a decisão em 2004 de usar o Sistema Ediacaran como o sistema internacionalmente acordado resolveu em sua maioria esta questão.

Antes de nos concentrarmos nos macrofósseis Ediacaran, enfatizamos que a vida já havia alcançado uma diversidade considerável bem antes de seu aparecimento. Além de um registro pré-cambriano de micróbios (incluindo estromatólitos, trombolitos e esteiras microbianas) que abrange cerca de 3 bilhões de anos, fósseis do período Criogênico (720 milhões a 635 milhões de anos atrás) e do período Toniano (~1 bilhão a 720 milhões de anos atrás) sugerem que grupos incluindo foraminíferos, amebas e algas vermelhas estavam presentes de cerca de 700 milhões a 800 milhões de anos atrás. Existem embriões eucarióticos da Formação Doushantuo da China há cerca de 600 milhões de anos (que alguns pesquisadores afirmam ser animais), ao lado de microfósseis de acritarcas e algas. Em resumo, os macroorganismos Ediacaran teriam compartilhado os oceanos com uma série de outras formas de vida, e representam apenas um componente de uma biosfera diversificada e complexa.

Os macrofósseis Ediacaran mais antigos podem pertencer à biota lantiana da China. Aqui, grupos de grandes algas de alguns centímetros de comprimento são unidos por organismos cónicos com estruturas ‘semelhantes a tentáculos’ (como Lantianella, Fig. 3), que foram comparados com pólipos cnidários. Os fósseis lantianos podem ter até 600 milhões de anos, mas a sua idade ainda não foi identificada com precisão, e podem ter sido mais jovens. Como resultado, os fósseis do que é conhecido como Avalonian biota, do Reino Unido e Newfoundland, são muitas vezes ditos para documentar as comunidades mais antigas de diversos organismos complexos macroscópicos (suficientemente grandes para serem vistos sem um microscópio), aparecendo no registro fóssil cerca de 571 milhões de anos atrás. A grande maioria dos organismos Avalonianos eram de corpo mole, de forma frontal, e viviam vidas estacionárias ancoradas no fundo do mar (Fig. 4). Viviam na escuridão em ambientes marinhos profundos, ou reclinados sobre o sedimento ou elevados na coluna de água. As formas frontais, incluindo Charnia e Fractofus (Figs 2A, 4D), dominam as assembléias fósseis de Ediacaran que se estendem por quase 20 milhões de anos, com apenas alguns grupos não frontais para companhia (incluindo a forma triangular Thectardis, Fig. 4A). Nenhuma frondosa de Ediacaran ainda foi identificada de forma convincente como animal, mas raros vestígios de fósseis (Fig. 5A) e impressões de organismos não semelhantes a frondosa (por exemplo, Haootia, Fig. 4C) podem sugerir a presença de animais primitivos.

Around 560 milhões de anos atrás, vemos um forte aumento na diversidade aparente dos macrofósseis Ediacaran em todo o mundo. As frondes se tornam menos diversificadas, mas são unidas por uma variedade de novas formas, incluindo organismos em forma de lágrima como Parvancorina (Fig. 6B), formas ‘segmentadas’ como Spriggina (Fig. 6C) e formas circulares como o tri-radial Tribrachidium (Fig. 7B). Estes organismos viveram em mares rasos, e hoje são encontrados mais abundantemente na Austrália do Sul e no Mar Branco da Rússia. Eles incluem vários grupos que foram previamente interpretados (com vários graus de confiança) como animais precoces, tais como Arkarua (equinodermos), Eoandromeda (ctenóforos) e o Paleophragmodictya (comparado com esponjas; Fig. 7C). É importante notar que alguns destes organismos, como Dickinsonia (Figs 6A, 8A) e Kimberella (Figs 6D, 8C), são frequentemente encontrados perto de fósseis possivelmente criados pelo movimento e alimentação (Fig. 5E), que são duas características animais chave. Outros vestígios de fósseis de idade semelhante documentam o movimento de pequenos organismos sob esteiras microbianas (Fig. 5B), e potencialmente (da Sibéria) até mesmo a escavação vertical e a mistura de sedimentos (Fig. 5D). Macroalgas (como Flabellophyton; Fig. 9A) também estão presentes nestes ambientes marinhos rasos, juntamente com uma variedade de grandes organismos tubulares, muitas vezes compostos de segmentos semelhantes a anéis, alguns dos quais podem ter se reproduzido sexualmente (por exemplo Funisia; Fig. 7A).

A biota do Mar Branco/Australiano persistiu até cerca de 550 milhões de anos atrás, e representa o auge da diversidade macroscópica de Ediacaran. Depois disso, o número de grupos de corpo mole diminui em assemblages Ediacaran em todo o mundo. Organismos em forma de saco que parecem ter vivido no sedimento do fundo do mar, como o Pteridínio e a Ernietta, tornam-se os grupos de corpo mole mais comuns, mas estes organismos bizarros tinham planos corporais muito invulgares, sendo compostos por tubos alinhados que podem ter sido preenchidos com areia durante a vida (Fig. 10). Os fósseis tubulares permaneceram comuns (como Wutubus e Corumbella; Fig. 11). Talvez os recém-chegados mais marcantes fossem organismos biomineralizadores com esqueletos de carbonato de cálcio, como Cloudina (Fig. 11B) e Namacalathus. Estes organismos construíram os primeiros recifes. Algumas Cloudina também foram encontradas com buracos em suas conchas, possivelmente indicando que estavam sendo presas.

Junto, o registro macrofóssil de Ediacaran sugere que no início do Cambriano, muitas inovações ecológicas e fisiológicas importantes que iriam moldar ecossistemas no Éon Fanerozóico (de 541 milhões de anos atrás até o presente), tais como predação, movimento, reconstrução de recifes e talvez até bioturbação, já tinham evoluído. Embora sejamos prejudicados pelas limitações do registro fóssil e pela compreensão insuficiente da idade de muitas localidades fósseis Ediacaran, os pesquisadores estão fazendo progressos na abordagem de questões sobre os padrões e processos que governaram a distribuição dos organismos Ediacaran no tempo e no espaço. Entretanto, uma questão mais fundamental permanece: que tipo de organismos eram a macrobiota Ediacaran?

Resolvendo as afinidades biológicas da macrobiota Ediacaran:

Quando descrita pela primeira vez nos anos 60 e 70, os membros da biota Ediacaran original eram em grande parte considerados como animais antigos. Muitos grupos frontais foram comparados com os de pingue-mar (uma forma de coral macio). Pensava-se que a Dickinsonia e a Spriggina eram vermes anelídeos, e uma variedade de impressões circulares (agora reconhecidas como estruturas de ancoragem que ligavam as frondes Ediacaran ao sedimento) foram interpretadas como medusas. Essas visões culminaram no livro de Martin Glaessner, The Dawn of Animal Life, de 1985. Contudo, paleontólogos como Hans Pflug, Mikhail Fedonkin e Dolf Seilacher já tinham começado a questionar se os fósseis de Ediacaran realmente registravam as impressões de criaturas pertencentes a grupos de animais existentes nos anos 70 e 80. Eles sugeriram que muitos membros da macrobiota Ediacaran de corpo mole podem ter tido uma relação mais próxima uns com os outros do que com qualquer grupo de organismos vivos hoje em dia. Seilacher levou este argumento mais longe, reconstruindo organismos como Charnia, Dickinsonia e Tribrachidium como sendo compostos por unidades modulares, auto-repetentes, e colocando-os em seu próprio clade extinto, o Vendozoa. Esta idéia estimulou o interesse pelos fósseis, e levou a uma ampla gama de outras sugestões, incluindo que os organismos poderiam ter sido fungos, protistas, colônias bacterianas ou (mais duvidosamente) líquens, em vez de animais ou vendozoários. Como resultado, para um não-especialista a discussão dos fósseis Ediacaran pode parecer extremamente confusa e discordante, mas desde a virada do milênio tem havido uma aceitação crescente de que a macrobiota Ediacaran de corpo mole não deve ser tratada como uma única entidade monofilética, todas descendentes de um ancestral comum. Em vez disso, a biota reflete um grupo diversificado de organismos que incluem membros do grupo coroa e caule de vários reinos e phyla (ver Quadro 1), incluindo animais primitivos.

Box 1: Grupo coroa ou grupo caule?

As relações revolucionárias entre organismos, vivos e extintos, são estudadas como parte de uma disciplina chamada filogenética. A filogenética tenta identificar grupos biológicos relacionados e construir uma árvore da vida, usando a suposição de que organismos intimamente relacionados devem ser mais parecidos entre si do que com grupos mais distantes, ou taxa. Organismos com características comuns, ou caracteres, são atribuídos a grupos chamados clades. Por exemplo, lobos e burros estão ambos cobertos de pêlo e têm glândulas mamárias (caracteres que são partilhados por todos os mamíferos), e por isso estão mais intimamente relacionados uns com os outros do que, por exemplo, com um caracol. Mas siga a árvore de volta, e os lobos, burros e caracóis acabarão por partilhar personagens comuns, e podem ser atribuídos ao mesmo clade (neste caso, o Animalia).

Usamos terminologia específica para descrever a relação entre um taxon fóssil e organismos vivos:

• O ‘grupo coroa’ é composto pelo último antepassado comum de todos os membros (vivos) existentes de um grupo, e todos os seus descendentes (muitos dos quais serão extintos).
• O ‘grupo tronco’ consiste em linhagens extintas que caem fora do grupo coroa, mas que são consideradas mais relacionadas com esse grupo do que com qualquer outro.
• Se combinarmos estes dois grupos, temos o ‘grupo total’: todos os membros vivos do grupo e todos os organismos fósseis considerados mais relacionados com esse grupo do que com qualquer outro.

Estes termos ajudam os paleontólogos a relacionar os organismos mortos há muito tempo com os grupos existentes. Onde colocamos um fóssil em um grupo depende da combinação de caracteres que ele mostra. Para estar no grupo da coroa, um organismo deve tipicamente possuir todos os caracteres encontrados nesse grupo, ou ter sido conhecido por tê-los uma vez, e depois perdê-los (“perdeu-os secundariamente”). Quando um organismo tem alguns mas não todos os caracteres de um grupo, pode ser mais provável que pertença ao caule. O termo grupo total é particularmente útil se sabemos que um fóssil pertence a um determinado clade, mas não conhecemos as relações entre grupos existentes suficientemente bem para poder dizer se o fóssil pertence ao grupo coroa ou haste (Fig. 12).

Determinar onde se encontram os macroorganismos Ediacaran na árvore da vida é difícil, pois eles têm poucos caracteres preservados que poderiam nos ajudar a atribuí-los a qualquer clade em particular. Estudos recentes sugeriram que muitos macrofósseis Ediacaran podem ter sido membros de grupos-tronco de vários phyla animais, ou mesmo animais de grupos-tronco.

Novas tecnologias e abordagens para estudar esses organismos estão melhorando rapidamente nosso conhecimento de grupos individuais. Estas técnicas incluem o escaneamento tomográfico, análise topográfica e escaneamento a laser para melhor visualização das características morfológicas (ver Vídeo 1), bem como métodos ecológicos e geoquímicos modernos.

Video 1 – Mapa digitalizado da topografia de superfície do Fractofus (espécime original da Reserva Ecológica Mistaken Point, Terra Nova), produzido usando a tecnologia do sistema Alicona InfiniteFocus, cortesia de Joe Armstrong, Alicona UK Limited. Os fósseis têm frequentemente um relevo superficial muito baixo, pelo que a tecnologia digital, tal como o mapeamento de superfícies, digitalização a laser ou mapeamento de textura polinomial, é muitas vezes extremamente valiosa para permitir aos investigadores visualizar o tamanho, a forma e as principais características das impressões fósseis.

Talvez os fósseis com maior probabilidade de registrar os animais Ediacaran sejam o organismo tipo molusco Kimberella (Figs 6D, 8C), e Dickinsonia (embora sua posição precisa na árvore animal não seja clara, com sugestões de que poderia ser um placozoário, ctenóforo, cnidário ou um bilateriano, todos propostos; Figs 6A, 8A). Vários fósseis tubulares, como o Corumbella, foram comparados aos cnidários, e alguns dos mais antigos fósseis de animais candidatos incluem: a possível Haootia estaurozóica há cerca de 560 milhões de anos; os fósseis potencialmente mais antigos Lantianella e Xiuningella da biota lantiana; e a consideravelmente mais antiga esponja putativa Eocyathispongia, há 600 milhões de anos. Os fósseis vestigiais que provavelmente foram formados por animais (Fig. 5), os prováveis biomarcadores da esponja e as previsões da análise moderna do DNA (relógios moleculares) suportam a ideia de que os animais existiam antes do Cambriano e, portanto, não deve ser surpreendente se muitos dos macrobiota Ediacaran se revelarem animais. No entanto, resta um trabalho considerável para confirmar a validade das interpretações animais e outras, e como paleontólogos precisamos fornecer evidências positivas e robustas para determinar as afinidades biológicas destes fósseis.

Por que a macrobiota Ediacaran apareceu no último Pré-Cambriano?

Se conseguirmos identificar positivamente a macrobiota Ediacaran, subsistem questões sobre como os organismos viveram, suas relações entre si, suas interações dentro de seus ecossistemas e seu impacto sobre a biosfera mais ampla. Uma questão mais ampla com implicações para o sistema terrestre mais amplo é por que eles apareceram no registro fóssil de cerca de 571 milhões de anos atrás? O registro rochoso revela um episódio glacial de curta duração, a glaciação de Gaskiers, apenas alguns milhões de anos antes da primeira macrobiota Ediacaran aparecer no registro fóssil (Fig. 1A), mas este pode não ter sido um evento global. Pesquisadores especularam que uma liberação das condições de gelo teria derretido as calotas de gelo e liberado grandes quantidades de nutrientes nos oceanos, suportando o florescimento de micróbios chamados cianobactérias e provocando um aumento nos níveis de oxigênio atmosférico. A oxigenação dos oceanos pode ter deixado os animais prosperar e diversificar, mas vários pesquisadores contestam isso. Alguns duvidam que o momento do aumento do oxigênio esteja correlacionado com o aparecimento dos primeiros animais, e outros sugerem que a própria presença de animais pode ter oxigenado o planeta. Pesquisas atuais sugerem que a estabilidade nos níveis de oxigênio pode ter sido mais importante na criação de condições adequadas para a evolução da vida complexa do que a quantidade de oxigênio que realmente havia. Uma explicação alternativa, biológica, para o aparecimento da macrobiota Ediacaran é uma explosão na diversidade genética, não necessariamente porque os próprios genes se diversificaram, mas porque os animais desenvolveram novas “máquinas” genéticas que controlaram a forma como os genes agiram. Desvendar estes fatores é difícil, mas será essencial se quisermos determinar o que levou a macrobiota Ediacaran a aparecer quando eles apareceram.

Equalmente notável é o aparente desaparecimento da macrobiota Ediacaran do registro rochoso no início do Cambriano, com apenas um punhado de ‘sobreviventes’ Ediacaran tendo sido descritos a partir de rochas Cambrianas. Possíveis explicações para este desaparecimento incluíram: um evento de extinção causado pelo aparecimento e diversificação dos primeiros predadores; a remoção de condições únicas que favoreceram a fossilização de organismos de corpo mole; e a competição por organismos melhor adaptados. Este último cenário tem sido fortemente influenciado pela ideia da engenharia de ecossistemas – a alteração de um ambiente através das actividades dos organismos, tais como a escavação ou reciclagem de nutrientes – que pode ter resultado na remoção de esteiras microbianas (uma fonte de estabilidade alimentar e sedimentar para alguns dos macroorganismos Ediacaran). Este modelo de engenharia de ecossistemas tem sido apoiado recentemente por análises em larga escala de múltiplas localidades Ediacaran e seus fósseis.

Sumário:

Fósseis Ediacaran sem dúvida registram passos importantes na evolução eucariótica, e juntamente com o registro fóssil Cambriano revelam um intervalo de inovação e diversificação biológica em uma escala sem paralelo na história da Terra. Embora as identidades precisas de muitas formas Ediacaran permaneçam esquivas, nossa compreensão tanto dos organismos individuais quanto dos ecossistemas mais amplos está melhorando a um ritmo notável. Fósseis novos e emocionantes estão sendo descobertos a cada ano, e muitos mais ainda estão por ser formalmente descritos e estudados. A contínua expansão das pesquisas para considerar a gama completa de organismos Ediacaran (em vez de apenas um punhado de grupos icônicos), e para usar novas técnicas e conjuntos de dados de outras disciplinas geológicas e biológicas, oferece nossa melhor esperança de entender o verdadeiro lugar desses fósseis notáveis na história evolutiva de nosso planeta.

Sugestões para leitura posterior:

Budd, G. E. & Jensen S. Uma reavaliação crítica do registro fóssil da phyla bilateriana. Biological Reviews 75, 253-295 (2000). DOI: 10.1111/j.1469-185X.1999.tb00046.x

Erwin, D. H. et al. The Cambrian conundrum: early divergence and later ecological success in the early history of animals. Ciência 334, 1091-1097 (2011). DOI: 10.1126/science.1206375

Fedonkin, M. A, Gehling, J. G., Grey, K., Narbonne, G. M. & Vickers-Rich, P. The Rise of Animals: Evolução e Diversificação dos Animais do Reino. (Johns Hopkins University Press, 2007).

Glaessner, M. F. The Dawn of Animal Life: Um Estudo Bio-histórico. (Cambridge University Press, 1985).

Laflamme, M., Darroch, S. A. F., Tweedt, S. M., Peterson, K. J. & Erwin D. H. The end of the Ediacara biota: Extinção, substituição biótica, ou Cheshire Cat? Gondwana Research 23, 558-573 (2013). DOI: 10.1016/j.gr.2012.11.004

Liu, A. G. Framboidal pyrite shroud confirma o modelo de ‘máscara de morte’ para a preservação do corpo mole dos organismos Ediacaran. PALAIOS 31, 259-274 (2016). DOI: 10.2110/palo.2015.095

Narbonne, G. M., Xiao, S. & Escudos, G. O Período Ediacaran. In: The Geologic Timescale. (eds Gradstein, F. M., Ogg, J. G., Schmitz, M. & Ogg, G.) 413-435 (2012).

1Escola de Ciências da Terra, Universidade de Bristol, Life Sciences Building, 24 Tyndall Avenue, Bristol, BS8 1TQ, UK.

2Departamento de Ciências da Terra, Universidade de Cambridge, Downing Street, Cambridge, CB2 3EQ, UK.