Enfoque fósil: La biota ediacarana

Por Frances S. Dunn*1 y Alex G. Liu2

Introducción:

El período ediacarano, de hace 635 millones a 541 millones de años, fue una época de inmensos cambios geológicos y evolutivos. Fue testigo de la transición fuera de un clima glacial, de la ruptura de un supercontinente (Rodinia) y del ensamblaje de otro (Gondwana), de un gran impacto de meteorito (el evento Acraman) y de cambios sin precedentes en la química oceánica mundial que incluyeron un aumento significativo de las concentraciones de oxígeno (Fig. 1A). Las rocas del Ediacaran también registran la aparición de un grupo diverso (rico en especies) de formas de vida grandes y morfológicamente complejas: la biota del Ediacaran. Estos organismos fueron globalmente abundantes desde hace unos 571 millones a 541 millones de años. A nuestros ojos modernos, muchos fósiles ediacaranos parecen extraños y poco familiares, y han desconcertado a los paleontólogos durante décadas. Determinar la posición de estos organismos en el árbol de la vida es uno de los mayores desafíos no resueltos de la paleobiología.

Durante muchos años, las pruebas del registro fósil parecían indicar que los animales aparecieron repentinamente (geológicamente hablando) en un acontecimiento denominado la explosión cámbrica. Pequeños fósiles gelatinosos, exóticos invertebrados de cuerpo blando, trilobites y abundantes madrigueras tienen sus primeras apariciones en capas de roca del período Cámbrico, lo que sugiere que la vida animal evolucionó y se diversificó rápidamente hace entre 540 y 520 millones de años. Sin embargo, aunque los acontecimientos del Cámbrico temprano son indudablemente relevantes para nuestra comprensión de la diversificación de los grupos de animales, se están haciendo importantes descubrimientos relacionados con sus orígenes más atrás en el tiempo, en el período Ediacaran. El Ediacaran contiene pruebas de una serie de hitos evolutivos importantes, incluidos fósiles que se cree que representan la evidencia del primer movimiento animal, la biomineralización (la formación de conchas duras o espículas), la depredación y los arrecifes. Sin embargo, los fósiles ediacaranos más conocidos son los de la biota ediacarana.

Los fósiles de la biota ediacarana conservan un registro de organismos de gran tamaño (hasta 2 metros), biológicamente complejos, en su mayoría de cuerpo blando, y se encuentran más comúnmente como impresiones de sus superficies externas. El estudio de los fósiles ediacaranos ha tenido una historia relativamente breve. Hasta la década de 1950 no se confirmó que eran más antiguos que el Cámbrico, y el sistema ediacarano al que se les asigna ahora no se definió formalmente hasta 2004. Lo más importante es que sus planes corporales, a menudo inusuales, significan que incluso cuestiones muy básicas, como «¿qué era la biota ediacarana?», siguen siendo controvertidas. Es necesario responder a estas preguntas para comprender la evolución temprana de los animales y, más ampliamente, la diversificación y el desarrollo de la vida multicelular. En este artículo se describe brevemente lo que entendemos por biota ediacarana; se examinan las sugerencias anteriores sobre lo que es probable que hayan sido; y se resumen las ideas más recientes sobre cómo su aparición y (aparente) desaparición en el registro fósil pueden relacionarse con los acontecimientos geológicos.

Presentación de la macrobiota ediacarana:

Entre los años 1840 y 1870, se encontraron interesantes impresiones en Inglaterra y Terranova, Canadá, sobre planos de estratificación anteriores a los fósiles conocidos del Cámbrico (Fig. 2B-C). Sus descubridores no tenían claro si estas estructuras, a menudo circulares, eran realmente restos de organismos vivos o el resultado de procesos sedimentarios no relacionados. La opinión generalizada en aquella época era que no había vida antes del Cámbrico; las rocas más antiguas se denominaban azoicas, que significa «sin vida», y el registro fósil conocido sugería firmemente que la vida estalló de la nada en una asombrosa diversidad de formas durante el Cámbrico temprano, hace unos 520 millones de años. Este paradigma disuadió a los primeros descubridores de considerar seriamente que sus impresiones pudieran tener un origen biológico, pero contradecía la larga ascendencia de la vida compleja predicha por la teoría de la evolución por selección natural de Darwin. En las décadas de 1930 y 1940 se encontró una serie de impresiones más complejas en Rusia, Namibia y el sur de Australia. Aunque estaba claro que estos fósiles registraban restos biológicos, no se podía determinar su edad real. El material ruso yacía en sedimentos que, según los mapas anteriores, databan del período Devónico (hace entre 419 y 359 millones de años), mientras que en Australia no se podía descartar la posibilidad de que los fósiles pertenecieran al Cámbrico inferior.

La situación cambió en 1957 con el descubrimiento y la publicación de un fósil parecido a un helecho llamado Charnia masoni (Fig. 2A), que se encontró en un plano de estratificación en Inglaterra que era manifiestamente más antiguo que el Cámbrico. Las similitudes entre Charnia y algunos fósiles australianos y rusos (especialmente otras formas parecidas a los helechos) permitieron a los paleontólogos reconocer que habían existido, y prosperado, comunidades de organismos de cuerpo blando distribuidas por todo el mundo mucho antes de la famosa explosión del Cámbrico, lo que confirmaba las predicciones de Darwin. Estos organismos se denominaron colectivamente biota de Ediacara, en honor a las colinas de Ediacara, en el sur de Australia, donde se descubrieron algunos ejemplares.

Desde aquellos primeros descubrimientos, se han encontrado miembros de la biota de Ediacara en todo el mundo (Fig. 1B). A ellos se ha unido una variedad de otros fósiles del Ediacara tardío que no se encuentran en el sitio original de Ediacara y que no representan los restos de organismos originalmente de cuerpo blando. En consecuencia, la «biota de Ediacara» se ha convertido en un término menos claro, y en este artículo utilizamos «macrobiota de Ediacara» para referirnos a todos los grandes fósiles de edad tardía de Ediacara, de cuerpo blando o no. Otra confusión ha surgido porque diferentes grupos de investigación han utilizado anteriormente diferentes sistemas para clasificar las rocas de edad ediacarana (por ejemplo, el Sistema Siniano en China y el Sistema Vendiano ruso). Estos sistemas no se correlacionaban precisamente entre sí, pero la decisión en 2004 de utilizar el Sistema Ediacaran como sistema acordado internacionalmente ha resuelto en gran parte esta cuestión.

Antes de concentrarnos en los macrofósiles ediacaranos, subrayamos que la vida ya había alcanzado una diversidad considerable mucho antes de su aparición. Además de un registro precámbrico de microbios (incluyendo estromatolitos, trombolitos y tapetes microbianos) que abarca unos 3.000 millones de años, los fósiles del período criogénico (hace 720 millones a 635 millones de años) y del período toniano (hace ~1.000 millones a 720 millones de años) sugieren que grupos como los foraminíferos, las amebas y las algas rojas estuvieron presentes desde hace unos 700 millones a 800 millones de años. En la Formación Doushantuo de China, hace unos 600 millones de años, hay embriones eucariotas (que algunos investigadores afirman que son animales), junto a microfósiles de acritarcas y algas. En resumen, los macroorganismos ediacaranos habrían compartido los océanos con una multitud de otras formas de vida, y representan sólo un componente de una biosfera diversa y compleja.

Los macrofósiles ediacaranos más antiguos podrían pertenecer a la biota Lantiana de China. En ella, grupos de grandes algas de algunos centímetros de longitud se unen a organismos cónicos con estructuras «tentaculares» (como Lantianella, Fig. 3), que han sido comparados con pólipos de cnidarios. Los fósiles de Lantianella podrían tener una antigüedad de hasta 600 millones de años, pero aún no se ha podido precisar su edad, y podrían ser más jóvenes. Por ello, se dice que los fósiles de lo que se conoce como biota avaloniana, procedentes del Reino Unido y Terranova, documentan las comunidades más antiguas de diversos organismos complejos macroscópicos (lo suficientemente grandes como para ser vistos sin un microscopio), que aparecen en el registro fósil hace unos 571 millones de años. La gran mayoría de los organismos avalonianos eran de cuerpo blando, con forma de fronda, y llevaban una vida estacionaria anclada en el fondo marino (Fig. 4). Vivían en la oscuridad en ambientes marinos profundos, bien recostados sobre el sedimento o elevados en la columna de agua. Las formas parecidas a las frondas, incluyendo Charnia y Fractofusus (Figs 2A, 4D), dominan los conjuntos fósiles ediacaranos que abarcan casi 20 millones de años, con sólo unos pocos grupos no parecidos a las frondas como compañía (incluyendo la forma triangular Thectardis, Fig. 4A). Ninguna fronda ediacarana ha sido aún identificada de manera convincente como animal, pero los raros fósiles traza (Fig. 5A) y las impresiones de organismos no afines (por ejemplo, Haootia, Fig. 4C) pueden insinuar la presencia de animales primitivos.

Hace unos 560 millones de años, se observa un fuerte aumento de la diversidad aparente de los macrofósiles ediacaranos en todo el mundo. Las frondas se vuelven menos diversas, pero se unen a una variedad de nuevas formas, incluyendo organismos en forma de lágrima como Parvancorina (Fig. 6B), formas «segmentadas» como Spriggina (Fig. 6C) y formas circulares como el Tribrachidium trirradial (Fig. 7B). Estos organismos vivían en mares poco profundos, y hoy en día se encuentran más abundantemente en el sur de Australia y en el Mar Blanco de Rusia. Incluyen una serie de grupos que se han interpretado previamente (con diversos grados de confianza) como animales primitivos, como Arkarua (equinodermos), Eoandromeda (ctenóforos) y los Palaeophragmodictya que retuercen la lengua (comparados con las esponjas; Fig. 7C). Es importante destacar que algunos de estos organismos, como Dickinsonia (Figs. 6A, 8A) y Kimberella (Figs. 6D, 8C), se encuentran a menudo cerca de fósiles traza posiblemente creados por el movimiento y la alimentación (Fig. 5E), que son dos características animales clave. Otros fósiles traza de una edad similar documentan el movimiento de pequeños organismos bajo tapetes microbianos (Fig. 5B), y potencialmente (desde Siberia) incluso la excavación vertical y la mezcla de sedimentos (Fig. 5D). Las macroalgas (como Flabellophyton; Fig. 9A) están también presentes en estos entornos marinos poco profundos, junto con una variedad de grandes organismos tubulares, a menudo compuestos de segmentos anulares, algunos de los cuales podrían haberse reproducido sexualmente (por ejemplo Funisia; Fig. 7A).

La biota del Mar Blanco/Australia persistió hasta hace unos 550 millones de años y representa la cúspide de la diversidad macroscópica ediacarana. Después de esto, el número de grupos de cuerpo blando disminuye en los conjuntos ediacaranos de todo el mundo. Los organismos en forma de bolsa que parecen haber vivido en el sedimento del fondo marino, como Pteridinium y Ernietta, se convierten en los grupos de cuerpo blando más comunes, pero estos extraños organismos tenían planes corporales muy inusuales, estando compuestos por tubos alineados que pueden haber sido rellenados con arena durante la vida (Fig. 10). Los fósiles tubulares siguieron siendo comunes (como Wutubus y Corumbella; Fig. 11). Quizás los más llamativos fueron los organismos biomineralizadores con esqueletos de carbonato cálcico, como Cloudina (Fig. 11B) y Namacalathus. Estos organismos construyeron los primeros arrecifes. También se han encontrado algunos Cloudina con agujeros en sus caparazones, lo que posiblemente indica que eran depredados.

En conjunto, el registro de macrofósiles ediacaranos sugiere que al comienzo del Cámbrico ya habían evolucionado muchas innovaciones ecológicas y fisiológicas importantes que darían forma a los ecosistemas en el eón Fanerozoico (desde hace 541 millones de años hasta el presente), como la depredación, el movimiento, la construcción de arrecifes y quizás incluso la bioturbación. Aunque las limitaciones del registro fósil y la insuficiente comprensión de la edad de muchas localidades fósiles ediacaranas nos impiden avanzar en el tratamiento de las cuestiones relativas a las pautas y los procesos que rigieron la distribución de los organismos ediacaranos en el tiempo y el espacio. Sin embargo, queda una cuestión más fundamental: ¿qué tipo de organismos eran la macrobiota ediacarana?

Resolver las afinidades biológicas de la macrobiota ediacarana:

Cuando se describieron por primera vez en los años sesenta y setenta, los miembros de la biota ediacarana original fueron considerados en gran medida como animales antiguos. Muchos grupos parecidos a las frondas fueron comparados con los corales marinos (una forma de coral blando). La Dickinsonia y la Spriggina fueron consideradas como gusanos anélidos, y una variedad de impresiones circulares (ahora reconocidas como estructuras de anclaje que fijaban las frondas ediacaranas al sedimento) fueron interpretadas como medusas. Estos puntos de vista culminaron en el libro de Martin Glaessner de 1985, The Dawn of Animal Life. Sin embargo, paleontólogos como Hans Pflug, Mikhail Fedonkin y Dolf Seilacher ya habían empezado a cuestionar en los años setenta y ochenta si los fósiles ediacaranos registraban realmente las impresiones de criaturas pertenecientes a grupos animales actuales. Sugirieron que muchos miembros de la macrobiota ediacarana de cuerpo blando podían estar más emparentados entre sí que con cualquier grupo de organismos vivos en la actualidad. Seilacher llevó este argumento más lejos, reconstruyendo organismos como Charnia, Dickinsonia y Tribrachidium como si estuvieran formados por unidades modulares y autorrepetitivas, y situándolos en su propio clado extinto, los Vendozoa. Esta idea estimuló el interés por los fósiles y dio lugar a una amplia gama de sugerencias, como que los organismos podrían haber sido hongos, protistas, colonias de bacterias o (lo más dudoso) líquenes, en lugar de animales o vendozoos. En consecuencia, el debate sobre los fósiles ediacaranos puede parecer extremadamente confuso y discordante para los no especialistas, pero desde el cambio de milenio se acepta cada vez más que la macrobiota ediacarana de cuerpos blandos no debe ser tratada como una sola entidad monofilética, descendiente de un ancestro común. En cambio, la biota refleja un grupo diverso de organismos que incluyen miembros del grupo corona y del grupo tallo de varios reinos y filos (véase el recuadro 1), incluidos los primeros animales.

Cuadro 1: ¿grupo corona o grupo tallo?

Las relaciones evolutivas entre los organismos, tanto vivos como extintos, se estudian en el marco de una disciplina llamada filogenética. La filogenética intenta identificar grupos biológicos relacionados y construir un árbol de la vida, partiendo de la base de que los organismos estrechamente relacionados deberían ser más parecidos entre sí que a grupos más distantes, o taxones. Los organismos con características comunes, o caracteres, se asignan a grupos llamados clados. Por ejemplo, los lobos y los burros están cubiertos de pelo y tienen glándulas mamarias (caracteres que comparten todos los mamíferos), por lo que están más relacionados entre sí que, por ejemplo, con un caracol. Pero si seguimos el árbol hacia atrás, los lobos, los asnos y los caracoles acabarán compartiendo caracteres comunes y podrán asignarse al mismo clado (en este caso, el Animalia).

Utilizamos una terminología específica para describir la relación entre un taxón fósil y los organismos vivos:

• El «grupo de la corona» está formado por el último ancestro común de todos los miembros existentes (vivos) de un grupo, y por todos sus descendientes (muchos de los cuales estarán extintos).
• El «grupo madre» está formado por los linajes extintos que quedan fuera del grupo corona, pero que se consideran más estrechamente relacionados con ese grupo que con cualquier otro.
• Si combinamos ambos grupos, tenemos el «grupo total»: todos los miembros vivos del grupo y todos los organismos fósiles que se consideran más estrechamente relacionados con ese grupo que con cualquier otro.

Estos términos ayudan a los paleontólogos a relacionar los organismos muertos hace tiempo con los grupos existentes. La ubicación de un fósil en un grupo depende de la combinación de caracteres que presente. Para estar en el grupo de la corona, un organismo debe poseer todos los caracteres que se encuentran en ese grupo, o se sabe que alguna vez los tuvo y luego los perdió («los perdió secundariamente»). Cuando un organismo tiene algunos de los caracteres de un grupo, pero no todos, es más probable que pertenezca al tallo. El término grupo total es particularmente útil si sabemos que un fósil pertenece a un clado particular, pero no conocemos las relaciones entre los grupos existentes lo suficientemente bien como para poder decir si el fósil pertenece al grupo de la corona o del tallo (Fig. 12).

Determinar dónde se sitúan los macroorganismos ediacaranos en el árbol de la vida es difícil, porque tienen pocos caracteres conservados que puedan ayudarnos a asignarlos a un clado concreto. Estudios recientes han sugerido que muchos macrofósiles ediacaranos pueden haber sido miembros del grupo madre de varios filos animales, o incluso animales del grupo madre.

Las nuevas tecnologías y enfoques para estudiar estos organismos están mejorando rápidamente nuestro conocimiento de los grupos individuales. Estas técnicas incluyen el escaneo tomográfico, el análisis topográfico y el escaneo láser para una mejor visualización de los rasgos morfológicos (véase el vídeo 1), así como modernos métodos ecológicos y geoquímicos.

Vídeo 1 – Mapa renderizado digitalmente de la topografía de la superficie del fósil frondoso Fractofusus (espécimen original de la Reserva Ecológica de Mistaken Point, Terranova), producido utilizando la tecnología del sistema Alicona InfiniteFocus por cortesía de Joe Armstrong, Alicona UK Limited. Los fósiles suelen tener un relieve superficial muy bajo, por lo que la tecnología digital, como el mapeo de superficies, el escaneo láser o el mapeo de texturas polinómicas, suele ser muy valiosa para permitir a los investigadores visualizar el tamaño, la forma y las características clave de las impresiones fósiles.

Quizás los fósiles que más probablemente registren animales ediacaranos sean el organismo parecido a un molusco Kimberella (Figs. 6D, 8C), y Dickinsonia (aunque su posición precisa en el árbol animal no está clara, con sugerencias de que podría ser un placozoo, un ctenóforo, un cnidario o un bilaterio; Figs. 6A, 8A). Varios fósiles tubulares, como Corumbella, se han comparado con cnidarios, y algunos de los fósiles animales candidatos más antiguos son: el posible estaurozoo Haootia de hace unos 560 millones de años; los fósiles potencialmente más antiguos Lantianella y Xiuningella de la biota de Lantian; y la putativa esponja Eocyathispongia de hace 600 millones de años. Los rastros fósiles probablemente formados por animales (Fig. 5), los probables biomarcadores de las esponjas y las predicciones de los análisis modernos de ADN (relojes moleculares) apoyan la idea de que los animales existían antes del Cámbrico, y por tanto no debería sorprender que muchos de los macrobiota ediacaranos resulten ser animales. Sin embargo, queda un trabajo considerable para confirmar la validez de las interpretaciones sobre los animales y otras, y como paleontólogos necesitamos aportar pruebas positivas y sólidas para determinar las afinidades biológicas de estos fósiles.

¿Por qué la macrobiota ediacarana apareció en el último Precámbrico?

Incluso si podemos identificar positivamente la macrobiota ediacarana, quedan preguntas sobre cómo vivían los organismos, sus relaciones entre sí, sus interacciones dentro de sus ecosistemas y su impacto en la biosfera más amplia. Una pregunta más amplia, con implicaciones para el sistema terrestre en general, es por qué aparecieron en el registro fósil hace unos 571 millones de años. El registro de las rocas revela un episodio glacial de corta duración, la glaciación de Gaskiers, sólo unos millones de años antes de que la primera macrobiota ediacarana aparezca en el registro fósil (Fig. 1A), pero puede que no haya sido un acontecimiento global. Los investigadores han especulado con la posibilidad de que una liberación de las condiciones de la casa de hielo habría derretido los casquetes polares y liberado grandes cantidades de nutrientes en los océanos, apoyando las floraciones de microbios llamados cianobacterias y desencadenando un aumento de los niveles de oxígeno atmosférico. La oxigenación de los océanos podría haber permitido que los animales prosperasen y se diversificasen, pero varios investigadores lo discuten. Algunos dudan de que el momento del aumento de oxígeno se correlacione con la aparición de los primeros animales, y otros han sugerido que la propia presencia de animales pudo haber oxigenado el planeta. Las investigaciones actuales sugieren que la estabilidad de los niveles de oxígeno puede haber sido más importante a la hora de crear las condiciones adecuadas para la evolución de la vida compleja que la cantidad de oxígeno que realmente había. Una explicación biológica alternativa de la aparición de la macrobiota ediacarana es una explosión de la diversidad genética, no necesariamente porque los propios genes se hayan diversificado, sino porque los animales desarrollaron una nueva «maquinaria» genética que controlaba la actuación de los genes. Desentrañar estos factores es difícil, pero será esencial si queremos determinar lo que condujo a la macrobiota ediacarana a aparecer en el momento en que lo hizo.

También es notable la aparente desaparición de la macrobiota ediacarana del registro rocoso al principio del Cámbrico, con sólo un puñado de «supervivientes» ediacaranos descritos en las rocas cámbricas. Entre las posibles explicaciones de esta desaparición figuran: un acontecimiento de extinción causado por la aparición y la diversificación de los primeros depredadores; la supresión de las condiciones únicas que favorecían la fosilización de los organismos de cuerpo blando; y la competencia de organismos mejor adaptados. Esta última hipótesis ha sido fuertemente influenciada por la idea de la ingeniería de los ecosistemas -la alteración de un medio ambiente a través de las actividades de los organismos, como la excavación o el reciclaje de nutrientes- que puede haber dado lugar a la eliminación de los tapetes microbianos (fuente de alimento y de estabilidad de los sedimentos para algunos de los macroorganismos ediacaranos). Este modelo de ingeniería del ecosistema ha sido recientemente apoyado por análisis a gran escala de múltiples localidades ediacaranas y de sus fósiles.

Resumen:

Los fósiles ediacaranos registran indudablemente pasos importantes en la evolución eucariota, y junto con el registro fósil del Cámbrico revelan un intervalo de innovación y diversificación biológica a una escala sin parangón en la historia de la Tierra. Aunque las identidades precisas de muchas formas ediacaranas siguen siendo esquivas, nuestra comprensión tanto de los organismos individuales como de los ecosistemas más amplios está mejorando a un ritmo notable. Cada año se descubren nuevos y apasionantes fósiles, y muchos más están aún por describir y estudiar formalmente. La expansión continua de la investigación para considerar toda la gama de organismos ediacaranos (en lugar de sólo un puñado de grupos icónicos), y para utilizar nuevas técnicas y conjuntos de datos de otras disciplinas geológicas y biológicas, ofrece nuestra mejor esperanza de comprender el verdadero lugar de estos notables fósiles en la historia evolutiva de nuestro planeta.

Sugerencias para una lectura adicional:

Budd, G. E. & Jensen S. A critical reappraisal of the fossil record of the bilaterian phyla. Biological Reviews 75, 253-295 (2000). DOI: 10.1111/j.1469-185X.1999.tb00046.x

Erwin, D. H. et al. The Cambrian conundrum: early divergence and later ecological success in the early history of animals. Science 334, 1091-1097 (2011). DOI: 10.1126/science.1206375

Fedonkin, M. A, Gehling, J. G., Grey, K., Narbonne, G. M. & Vickers-Rich, P. The Rise of Animals: Evolution and Diversification of the Kingdom Animalia. (Johns Hopkins University Press, 2007).

Glaessner, M. F. The Dawn of Animal Life: A Biohistorical Study. (Cambridge University Press, 1985).

Laflamme, M., Darroch, S. A. F., Tweedt, S. M., Peterson, K. J. &Erwin D. H. The end of the Ediacara biota: ¿La extinción, el reemplazo biótico, o el Gato de Cheshire? Gondwana Research 23, 558-573 (2013). DOI: 10.1016/j.gr.2012.11.004

Liu, A. G. Framboidal pyrite shroud confirms the ‘death mask’ model for moldic preservation of Ediacaran soft-bodied organisms. PALAIOS 31, 259-274 (2016). DOI: 10.2110/palo.2015.095

Narbonne, G. M., Xiao, S. & Shields, G. The Ediacaran Period. En: The Geologic Timescale. (eds Gradstein, F. M., Ogg, J. G., Schmitz, M. & Ogg, G.) 413-435 (2012).

1School of Earth Sciences, University of Bristol, Life Sciences Building, 24 Tyndall Avenue, Bristol, BS8 1TQ, UK.

2Department of Earth Sciences, University of Cambridge, Downing Street, Cambridge, CB2 3EQ, UK.